1961-ci ildə avtobotlar və deseptikonlar arasındakı müharibəni bitirə biləcək bir kəşf daşıyan Saybetron kosmik gəmisi Ark vurularaq Ayın qaranlıq üzünə çırpılır. Qəza NASA tərəfindən aşkarlanır və ABŞ prezidenti Kenedi kosmik gəmini tədqiq etmək üçün Aya insan göndərmək təklifini qəbul edir. 1969-cu ildə Apollo-11 Aya enir və heyət Arkı araşdırmağa başlayır. Prezident Riçard Nikson bu tapşırığın detallarının gizli saxlanılması əmrini verir.

Misir Müharibəsindən 3 il sonra Avtobotlar ABŞ ordusuna dünya miqyasında böyük toqquşmaları qabaqlamaq üçün kömək edir. Şühbəli yadplanetli texnologiyasını araşdırmaq üçün Ukraynanın Çernobil əyalətindəki bir əməliyyatda Deseptikon alim Şokveyv və nəhəng soxulcan robotu Driller tərəfindən hücuma məruz qalırlar. İki qaçışından sonra Optimus Praym Arkın teknoloji enerji mənbəyini tapır və Arkın Saybetrondan qaçarkən tamamilə məhv olmadığını öyrənir. Bundan sonra Avtobotlar Arkı tapmaq üçün Aya gedirlər. Optimus Avtobotların ondan əvvəlki lideri Sentinel Praymı və obyektləri teleportasiya etmək üçün iki nöqtə arasında kosmik körpü qura bilən beş sütün tapırlar. Optimus Dünyaya qayıdandan sonra liderlik matrisinin enerjisindən Sentinel Praymı canlandırmaq üçün istifadə edir.

Bu əsnada Sam Avtobotlarla işləyə bilmədiyi və bir iş tapa bilmədiyi üçün məyusluq keçirir. Həm də təzə sevgilisi Karli ilə onun müdiri Daylan arasındakı yaxın münasibəti qıslanır. Samın iş yoldaşı Ceri Deseptikon tərəfindən öldürülməmişdən əvvəl Ark haqqında Sama məlumat verir. Sam bunları hazırda müstəqil fəaliyyət göstərən sektor 7 casusu Senyor Simonsa göstərir. Onlar Deseptikon və onların lideri Meqatronun amerikan və Sovet işçilərini, ümumiyyətlə, Arkla bağlantısı olan digər insanları öldürdüklərini fərq edirlər. Ayda saxlanılan yüzlərlə sütunun peyk şəkillərini ortaya çıxaran və yaşayan iki kosmonavtı tapırlar. Sam deseptikonların Aya gedən Apollo-11 tapşırığından çox əvvəl Arka basqın etdiklərini və Sentinel ilə avtobotların tapması üçün 5 sütunu bilərəkdən oraya qoyduqlarını fərq edir. Çünki Sentinel sütunları hərəkətə gətirmənin açarı idi və deseptikonlar onu yenidən canlandırmaq iqtidarında deyildilər. Avtobotlar Sentineli qorumaq üçün Dreds olaraq bilinən üç deseptikon ilə döyüşür. Ancaq Sentinel onlara xəyanət edir və Ayrınhidi öldürür. Beləliklə, Sendinelin Saybetronun sağ qalması üçün Meqatron ilə razılaşdığı məlum olur.

Sentinel Aydan Dünyaya yüzlərlə deseptikon daşımaq üçün sütunlardan istifadə edir. Daylanın Karliyə hədiyyə verdiyi Mersedes-Benz SLS AMG biçiminə girmiş deseptikon Soundveyvin köməyiylə Karliyi əsir aldıqdan sonra deseptikonların xidmətində olduğu meydana çıxır. Avtobotlar deseptikonlar ilə savaşmamaları tələbi ilə Dünyadan sürgün olunurlar. Ancaq gəmiləri deseptikon Stars-skrim tərəfindən məhv edilir və görünüşə görə, avtobotlar məhv edilir. Meqatron və Sentinel liderliyində deseptikonlar Çikaqoyu işğal edir, sütunları isə Dünyanın müxtəlf yerlərinə yerləşdirirlər. Daylan deseptikonların Karliyə Saybotronu Günəş sisteminə daşıma və ardından planetlərini yenidən inşa etmək üçün Dünyanın resurslarından istifadə planını açıqlayır. Sam Karliyi qurtarmaq üçün Çikaqoya getmək məqsədiylə köhnə ESAF şefi Robert Eps və bir neçə NEST əsgəri ilə birlikdə komanda qurur. Ancaq avtobotlar müdaxilə etmədən öncə deseptikon gücləri tərəfindən, demək olar ki, öldürülürdülər. Elə bu anda avtobotların gəmiləri havalanda gəmidə olmadıqları ortaya çıxır. Bununla da avtobotlar deseptikonları onların məhv olmalarına inandırmışdılar.

Avtobotlar bir neçə əsgər ilə birlikdə Karlini qurtara bilirlər və sonrasında deseptikonlar ilə döyüşə başlayırlar. Mini avtobot olan Vili və Brayns deseptikon kosmik gəmisində təxribat törədərək böyük qəzaya səbəb olurlar və beləliklə, avtobotlara qaçmaq üçün vaxt qazandırırlar. Bambilli bu sırada Soundveyvi öldürür. Leyzırbik, Driller, Starskrim və Şokveyv başda olmaqla bir çox deseptikon bu döyüşdə öldürülür. Optimus isə idarə sütununu dayandırmaq üçün Şokveyvin silahından istifadə edərək kosmik körpünü sıradan çıxardır. Sentinel əsəbi halda Optimusla üzləşmək üçün idarə qülləsindən aşağı enir.

Sam və Daylan ikinci idarə sütununu yenidən hərəkətə keçirmək uğrunda döyüşürlər. Sam onu itələyir və Daylan elektrikdən ölür. Avtobotlar idarə sütununu məhv edirlər və körpü birdəfəlik yox olur. Beləliklə, qismən daşınan Saybetronun partlamasına və ağır zədə almasına səbəb olurlar. Optimus və Sentinel döyüşərkən Karli Meqatronu Deseptikonların lideri olaraq Sentinelin yerini almaq üçün razı salaraq onu döyüşməyə sövq edir. Sentinel Optimusun sağ qolunu qopardaraq ona qarşı üstünlük əldə etsə də, öldürücü zərbəni endirməmişdən əvvəl Meqatron tərəfindən zərərsizləşdirilir. Sadacə deseptikonların liderliyini geri almaq istəyən Meqatron atəşkəs təklif edir. Ancaq Optimus onun inamsızlığını bilərək bu təklifi rədd edir və Meqatronun başını kəsir. Optimus həyatı üçün yalvaran Sentineli bağışlamır və onu da öldürür. Nəticədə deseptikonlar məğlubiyyətə uğrayır və döyüş bitir. Karli və Sam yenidən bir araya gəlir və avtobotlar Saybotronun təmir olunması mümkün olmayacaq qədər zərər gördüyünü bildiklərindən Dünyada qalmağa davam edirlər. Artıq Dünya onların həmişəlik evidir.