Transxəzər adlanan dəmir yolunun tikintisi, Rusiya imperatorluğunun çar hökuməti üçün strateji əhəmiyyətə malik idi. Eyni zamanda Çar Rusiyasının xüsusi kapitalının ayrılmış kənar ərazilərə nüfuz etməsini asanlaşdıran yol, bütün Türküstan diyarının inkişafında mühüm iqtisadi rol oynamışdır.

1880-ci ilin sentyabrında dəmir yolunun ilk hissəsi, Xəzər dənizinin şərq sahilindən (Mixaylovski körfəzindən) Molla-Qara şəhərinə qədər çəkilir.

1881-ci ilin oktyabrında Qızıl-Arvad (Sərdar) kəndinə dəmir yolu çəkilir.

1885-1886-cı illərdə dəmir yolunun ikinci hissəsinin inşası Türkmənistanın böyük yaşayış məntəqələrinə - Göy-Təpə, Aşqabad, Tejen, Məryəm doğru uzanır və Amudəryada sona çatır.

1887-ci ilin sonunda Amudərya boyunca uzunluğu 2 km-dən çox olan taxta bir körpü tikilir ki, bu da yolun üçüncü hissəsinin tikintisinə başlamağa imkan verir. 1901-ci ildə taxta körpü sel suları ilə məhv edilir. Eyni zamanda yerinə daş dayaqlar üzərində yeni bir metal körpü tikilir.

1888-ci ildə dəmir yolu Səmərqəndə qədər uzanır və 1898-ci ildə Daşkənddə bitir.

1894-1895-ci illərdə yolun Krasnovodsk hissəsi tikilir.

Beləliklə inqilabdan əvvəlki Türkmənistan da daxil olmaqla Orta Asiyanın iqtisadiyyatının inkişafında mühüm rol oynayan Transxəzər Dəmiryolu Xəzər dənizinin Krasnovodsk körfəzindən başlayır. Krasnovodskdan Daşkəndə gedən marşrut Orta Asiya Dəmiryolu adlandırılır.

1922-ci ildə Vladimir Leninin göstərişi ilə Orta Asiyanın susuz bölgələrində istismar üçün Sovet dizel lokomotivlərinin dizaynı üzərində işə başlanılır. 1955-ci ildə Türkmənistan SSR-də bütün dəmir yolu hərəkəti tamamilə dizel lokomativləri ilə təmin edilir.

Dəmir yolu nəqliyyatı Böyük Vətən müharibəsi illərində çox əhəmiyyətli bir rol oynamışdır. Stalinqraddakı və Qafqazdakı döyüşlər zamanı (1942-ci ilin avqustundan 1943-cü ilin fevralına qədər) Krasnovodsk limanı və Aşqabad dəmir yolu stansiyası Bakı, Qafqaz və Qara dənizi bütün ölkə ilə birləşdirən yeganə nəqliyyat arteriyası oldu. Ordu bu yolla Şimali Qafqaz və Zaqafqaziya cəbhələrinə böyük bir hərbi texnika axınının verilməsini təmin edir. Fədakar əməyinə görə Türkmənistan SSR dəmir yolu dəfələrlə SSRİ Dəmir Yolları Xalq Komissarlığının Qırmızı Bayrağına layiq görülmüşdür.

Müharibədən sonrakı dövrdə Türkmənistanın dəmir yolu şəbəkəsinin texniki təchizatının yaxşılaşdırılması, daşıma qabiliyyəti davam etdirilmişdir. Demək olar ki, bütün stansiyalarda və keçidlərdə rahat sərnişin binaları və platformalar quraşdırılmışdır. Kondisionerlə təchiz olunmuş vaqonlar istifadəyə verilir ki, bu da sərnişinlər üçün əlverişli mikroiqlim şəraiti təşkil edir. Türkmənistan dəmir yolları SSRİ-də magistral lokomotiv dartma qüvvəsini tətbiq edən ilklərdən biri olur. 1980-ci illərin əvvəllərində Məryəm-Serxetabad xətti Əfqanıstanın Torqundi kəndinə qədər uzanır. 12 may 2013-cü ildə Qazaxıstandan Türkmənistana dəmir yolu açılır. Beynəlxalq keçid Bolaşak (Qazaxıstan) və Serxetyak (Türkmənistan) stansiyaları arasında baş verir.

2013-cü ilin iyun ayında Türkmənistan-Əfqanıstan-Tacikistan dəmir yolunun Türkmənistan hissəsinin inşasına başlanılır, obyektlərin 2015-ci ilin iyun ayında istismara tam hazır vəziyyətdə istifadəyə verilməsi planlaşdırılır. Nəticədə Türkmənistan hissəsi Əfqanıstanın Akın şəhərinə giriş yollarının çəkilməsi ilə İmamnazar stansiyasına gətirilir və təhlükəsizlik zəmanəti olmadığından xəttin inşası dayandırılır.

2013-cü ilin oktyabr ayında Ərşabil prospektində Türkmənistan Dəmir Yolu Nəqliyyat Nazirliyinin yeni bir binası açılır.

3 dekabr 2014-cü ildə Ətrek-Gürgan sərhəd keçid məntəqəsi ilə İrana gedən Şimal-Cənub beynəlxalq nəqliyyat dəhlizinin Qazaxıstan–Türkmənistan–İran dəmiryolu xəttinin açılış mərasimi olur.