Serqeiyin sponsorlarından biri Sauber Formula 1 komandası üçün hazırladığı test nümayişləri zamanı o dövrün direktoru Oleq Sirotkinin atası olan Aviasiya Texnologiyaları Milli İnstitutu idi. 2017-ci ildə MADİ-nin məzunu, avtonəqliyyat vasitəsi fakültəsini bitirib .

Sirotkin karyerasına 2008-ci ildə kartinqlə başladı. Birincisi, bir sıra KF3 sinif çempionatlarında oynadı, Göteborg Stora Pris çempionu oldu. 2010-cu ildə Serge KF2 sinifinin üç seriyasına qatıldı.

Sirotkin 2010-cu ildə Formula seriyasında ilk dəfə çıxış etdi: "Jenzer Motorsport" komandasında "Formula-Abart" yarışında İtaliyanın 6 yarışında iştirak etdi. Valulunganın yolunda ilk yarışında, bal zonasında bitirdi və daha sonra üç dəfə bal qazana bildi. Toplam 12 xal qazanmış və yarışı 18-ci sırada bitirmişdir.

2011-ci ildə Sergei Formula Abartın hər iki sinifində iştirak etmişdir: İtalyan və Avropa; bu və digər mövsümlərdə "Jenzer Motorsport" da başlamışdır, lakin daha sonra komandanı "Euronova Racing" ə dəyişdi. İtalyan sinifində Sirotkin yalnız yeddi yarışdan dördündə çıxış etdi, ancaq üç podium sayəsində 136 xal topladı və ikinci pilləni tutdu. Avropa sinifində rusiyalı 14 yarışı keçirdi, onlardan onunu podiumda bitirdi. Göstərilən nəticələr sayəsində 175 xal qazanaraq seriyanın çempionu oldu.

2012-ci ildə o, bir sıra yarış seriyasında oynayıb. Onlardan biri İtalyan Formula-3 (Avropa sinfi) idi. O, "Euronova Racing" komandasını təmsil etdi. Sezon boyunca yeddi dəfə podiuma, Hungaroringdə bir qalibiyyətə sahib oldu, nəticədə 166 bal topladı və fərdi yarışmada beşinci oldu.

2012-ci ildə "Euronova Racing" komandasının tərkibində World Series Auto GP-də iştirak etmişdir. Valensiya və Sonoma yarışlarında və daha 7 yarışda podiuma yüksəldi, 175 xal topladı və Adrian Quayf-Hobbs və Paul Varhauqun arxasında bürünc medal qazandı.

2012-ci ildə Sirotkin, "BVM Targer" Formula Renault 3.5 komandası üçün "Moscow Raceway" trasında iki yarışda çıxış etdi. Artıq 2013-ci ildə "ISR" komandasının bir hissəsi olaraq o, 17 yarışdan 15-ni tamamladı. Çıxışlar əsnasında, Serqey xal zonasına beş dəfə düşdü - onlardan ikisində - Motorland və Hunqarorinqdə podiuma çıxdı və ümumi 61 xal qazanmış, fərdi təsnifatda doqquzuncu olmuşdur.

2014-cü ildə "Fortec Motorsports" komandasının tərkibində çempionata qatıldı. Moskvada keçirilən ilk və daha üç yarışda podiuma yüksəldi və 132 xal toplayıb mövsümün nəticələrinə görə beşinci oldu.

2013-cü ilin iyul ayında bir sıra Rusiya təşkilatlarından (Beynəlxalq İnvestisiya Əməkdaşlıq Fondu, Rusiya Federasiyasının Şimal-Qərb İnkişafı Dövlət Fondu və Milli Aviasiya Texnologiyaları İnstitutu) dəstək alaraq Formula 1 "Sauber" komandası ilə əməkdaşlıq etməyə başladı, daha sonra yarış komandası ilə Sirotkin arasında müqavilə elan olundu. Birincisi, Rusiyanın 2014-cü ilin mövsümündə "Sauber" in əsas pilotu olacağı bildirildi, amma sonda meksikalı Esteban Qutyerres onun yerini aldı.

8 aprel 2014-cü ildə Sirotkin Sauber avtomobilinin arxasında Bəhreyndə keçirilən testlərdə iştirak etmişdir. O bu testlərdə Formula-1-in super lisenziyasını almaq üçün lazım olan 300 km-i sürməyə müvəffəq oldu və sonda 8-ci nəticə göstərdi.

10 oktyabr 2014-cü il tarixində Sirotkin Soçidə keçirilən Qran Pri yarışında cümə günü keçirilən məşqdə çıxış etdi. O, 22 tur vurdu və yarış nəticələrinə görə "Sauber" in baş pilotu - Adrian Sutilin arxasında 17- ci oldu.

2015-ci ilin fevralında, Formula 1-də döyüş pilotu olmağı bacarmayan Sirotkin, GP2-ə keçidini açıqladı. "Rapax" komandası, ilə Silverstone-da ilk yarışını qazandı və mövsümdə dörd dəfə podimu ziyarət edərək, buna görə 139 bal ilə çempionatın bürünc mükafatçısı oldu.

2016-cı ildə bu seriyada çıxış etməyə davam edir, lakin komandası artıq "ART Grand Prix" idi. Bu mövsüm, Hunqarorinq və Hokenheimrinq yarışlarında iki qalibiyyət qazanıb və altı podium əlavə edib, 159 xal qazanmışdı və ötən ilin nəticəsini təkrarlayıb - fərdi yarışmada üçüncü yeri tutdu.

2017-ci ilin iyun ayında Serqey Bakıdakı küçə yolunda iştirak edib, zədələnən Aleksandr Albonu ART Grand Prix komandasında əvəz etdi. İlk yarışda onuncu, ikinci yarışda isə beşinci oldu.

2016-cı ilin aprelində Sirotkin Renault Formula-1 komandasının test pilotu oldu. Sentyabr ayında Valensiyada köhnə Lotus komandasının avtomobilində testlər keçirdi, Soçi və San Paulu mərhələlərində üç sərbəst yürüşlərdən birində iştirak etdi. Rusiyalının fransız qrupu ilə əməkdaşlığı 2017-ci ildə də davam etdi: o, Renault-da test pilot mövqeyini saxlamağa davam etdi. Sirotkin, Rusiya, İspaniya, Avstriya və Malayziya Qran Prisinin sərbəst yürüşlərinin ilk sessiyalarında iştirak etdi. Mövsümün sonunda rus yarışçı Renaultun idarə heyətinin direktoru Siril Abitebul tərəfindən müsbət rəy aldı.

2017-ci ilin noyabr ayının sonunda Serqey Vilyams komandası üçün Əbu-Dabidə testlər keçirdi və 2018-ci il yanvarın 16-da Sirotkin 2018-ci il mövsümündə İngiltərə komandası üçün döyüş pilotu oldu.