18-ci əsrin sonlarında şəhər əsgərləri, tacirlər və tacirlərin şəhərətrafı ərazilərə genişmiqyaslı köçürülməsindən sonra şəhər rəhbərliyi Theotokosun doğuşuna həsr olunmuş bir məbəd tikmək qərarına gəldi. Məbədin şəhərətrafında indiki mərkəzi bazarın yaxınlığında tikilməsi nəzərdə tutulmuşdu. Kilsə 20 fevral 1781-ci ildə qurulmuş və 5 sentyabr 1781-də açılmışdır. Həm inşaat işlərinin başlanğıcı, həm də kilsənin açılması İoann Andreyev tərəfindən təqdis edildi. Ancaq cəmi on il sonra, 1791-ci il dekabrın 27-də ildırım düşməsi nəticəsində məbəd yandı.

Şəhərin o vaxtkı meri — tacir M. Naumov Ekaterinoslav Yeparxiyasının başçısı olan və yeni kilsənin inşası ilə bağlı Rostov ərazisinə nəzarət edən Metropolitan Qavriilə müraciət etdi. 1795-ci ildə eyni yerdə Müqəddəs Məryəmin Doğuşu Kilsəsinin inşaat işləri başladı. 1822-ci ildə kilsə Müqəddəs Sinodun fərmanı ilə kafedral statusu aldı.

XIX əsrin ortalarında Rostov əhalisi durmadan artırdı. Nəticədə İmperator II Nikolay dindar izdihamı özündə saxlaya bilməyən taxta qübbəli və köhnə hörgülü məbədin əvəzinə yeni bir daş kilsə üçün layihəni təsdiqlədi.

Katedral 1854–1860 illəri arasında Konstantin Tonun dizaynına əsasən inşa edilmişdir. Nəticədə, kafedral Ton tərəfindən tərtib edilmiş digər kilsələrə, məsələn, Moskvadakı Xilaskar Məsihin fagedralına, Sankt-Peterburqdakı yıxılan Təqdimat Kilsəsinə və Petrozavodskdakı Müqəddəs Ruhun kafedralına bənzəyir. Aleksandr Kutepov tikinti işlərinə rəhbərlik edən memar idi.

İnşaat üçün vəsait zəngin tacir Konstantin Mixaylov-Nefedovdan gəldi. Digər bir yerli tacir İqor Pançenko freskalar, nişanlar, qübbələr üçün qızıl xaç və kilsə hasarını mailiyyələşdirdi.

1937-ci ildə kafedral bağlandı. Onun ərazisində zoopark açıldı və kafedral özü anbar kimi istifadə edildi. 1940-cı illərdə zəng qülləsinin yuxarı pillələri dağıdıldı.

1999-cu ildə Rostov şəhərinin 250 illik yubileyində zəng qülləsi orijinal şəkildə bərpa edildi.

Kilsə beş qübbəli bir daş kilsədir, bina özü isə xaç şəklinə malikdir. Rus-Bizans üslubunda tikilmişdir. Katedralin şərq hissəsindəki üç səviyyəli ikonostaz çəngəl dam və günbəz ilə örtülmüşdür.

Kafedralın həyətində də Vəftizçi İohanın şərəfinə kiçik bir kilsə və Müqəddəs Nikolasın vəftizxanası, həmçinin zəng qülləsi və bir neçə əlavə bina var.

•  
  Kilsənin daxili görünüşü
•  
  Kafedralın önündəki Dmitri-Rostovski abidəsi
•  
  Saat qülləsi

1875-ci ildə kafedralın zəng qülləsinin qərb tərəfi quruldu. Qüllə memar-mühəndis Anton Kampioni və rəssam-memar Dmitri Lebedevin layihəsi əsasında inşa edilmişdir. Tikinti tütün istehsalçısı və xeyriyyəçi V. Asmolov və artıq kilsə xadimi olmuş İ. Pançenkonun tacirləri P. Maksimov və S. Koşkinin hesabına həyata keçirildi. Zəng qülləsi 1887-ci ildə tamamlandı.

Zəng qülləsinin hündürlüyü 75 metrdir. Həm də Klassik və İntibah xüsusiyyətlərinə malikdir. Günbəzin üstü mavi rənglidir və qızıl ulduzlarla bəzədilmişdir. Üst pillələrdə saatlar quraşdırılıb. Orta pillələrdə zənglər qoyulmuşdur. Zəng qülləsinin səsinin 40 kilometrdən çox məsafədən eşidildiyi güman edilir.

İkinci Dünya Müharibəsi dövründə zəng qülləsinin Almanlar tərəfindən artilleriya və bombardmançılara istinad nöqtəsi olaraq istifadə edilə biləcəyi ilə bağlı qorxular var idi. 1942-ci ilin iyulunda ilk iki pillə partladı. 1949-cu ildə ikinci pillə də söküldü.

Zəng qülləsi 1999-cu ildə bərpa edildi. Memar N. Solnyshkin bərpa layihəsinin müəllifi idi. Yeni zənglər sələflərindən adları və daha kiçik ölçüləri ilə fərqlənir.