Hersoqluğun yaradılmasının kökləri bavariyalı Müqəddəs Roma imperatoru IV Lüdviqin ölümünəcən uzanır. Lüdviqin imperiyasını parçalayan 1349-cu ildə imzalanmış Landsberq müqaviləsinə görə oğulları , və Aşağı Bavariya və Niderlandı birgə idarə etməli idilər. Dörd il sonra 1353-cü il Regensburq müqaviləsi ilə miras yenidən bölündü; Stefan Bavariya-Landsxutun yeni hersoqu edildi. 1363-cü ildə Stefan eyni zamanda Yuxarı Bavariya hersoqu oldu və onu yenidən Bavariya-Landsxut ilə birləşdirdi. Stefanın ölümündən sonra onun üç oğlu hersoqluğu birgə idarə edirdi. Lakin 1392-ci ildə Bavariya-Landsxut yenidən üç hersoq üçün bölündü və beləliklə, Bavariya-Münhen və Bavariya-İnqolştadt yaradıldı. Bavariya-İnqolştadtın ilk hersoqu II Stefanın oğlu III Stefan olmuşdur.

1413-cü ildə Stefanın ölümündən sonra atasının taxtına oturdu. 1429-cu ildə bəzi hissələri Bavariya-İnqolştadtla birləşdirildi. Lüdviq, öz oğlu 1443-cü ildə taxt-tacını qəsb edənə və onu düşmənləri Bavariya-Landsxut hersoqu təslim edənə qədər hersoqluq etdi. VIII Lüdviq iki il sonra öldü. Atası isə əsirlikdə öldü. Varisi olmayan Bavariya-İnqolştadt Bavariya-Landsxuta qaytarıldı.

Bavariya-İnqolştadt Bavariyadakı müxtəlif, bitişik olmayan torpaqlardan bir yerə yığılmış dövlət idi. Paytaxt İnqolştadt idi və onun ətrafındakı əraziləri də əhatə edirdi: Şrobenhazuen, Ayxax, Fridberq, Reyn-am-Lex və Höştadt-an-der-Donau. Bundan əlavə, hersoqluq aşağıdakı şəhərləri birləşdirirdi:

• Cənubi Bavariya:
• Şərqi Bavariya:
• Şimali Bavariya: