14 mart 1937-ci ildə Azərbaycan SSR Konstitusiyasının qəbul edilməsi ilə Azərbaycan SSR Mərkəzi İcraiyyə Komitəsi fəaliyyətini dayandırmış və onun əsasında Azərbaycan SSR Ali Soveti yaradılmışdır. Azərbaycan SSR Ali Sovetinin Rəyasət Heyəti 1938-ci ildə fəaliyyətə başlamış və ilk illərdə Azərbaycan SSR Baş Sovetinin Prezidiumu adlanmışdır.

Rəyasət Heyətinin tərkibinə Ali Sovetin deputatları arasından seçilmiş sədr, 2 müavin, katib və 15 üzv daxil idi. Həmin tərkib Azərbaycan SSR Ali Sovetinin hər çağırışının ilk iclasında seçilirdi.

1990-cı ilədək Rəyasət Heyətinin səlahiyyətləri geniş olmuşdur. Onlardan bir qismi hazırda Azərbaycan Respublikası Prezidentinin səlahiyyətləri ilə üst-üstə düşür. Azərbaycan SSR Konstitusiyasına (1978) əsasən Rəyasət Heyətinin səlahiyyətlərinə aşağıdakılar daxil olmuşdur:

• Azərbaycan SSR Ali Sovetinin sessiyalarının çağırılması, daimi komissiyalarının fəaliyyətinin əlaqələndirilməsi;
• Azərbaycan SSR Ali Sovetinə və yerli xalq deputatları sovetlərinə, habelə rayon (şəhər) xalq məhkəmələrinə seçkilərin təyin edilməsi;
• Azərbaycan SSR Konstitusiyasına əməl olunmasına nəzarət edilməsi, eləcə də Naxçıvan MSSR Konstitusiyasının və qanunlarının Azərbaycan SSR Konstitusiyasına və qanunlarına uyğun olmasını təmin edilməsi;
• Yerli xalq deputatları sovetlərinin fəaliyyətinə rəhbərlik edilməsi;
• İnzibati ərazi quruluşu məsələlərinin həlli qaydasının müəyyənləşdirilməsi, inzibati-ərazi vahidlərinin tabeliyinin müəyyən edilməsi, yaşayış məntəqələri adlarının dəyişdirilməsi;
• Respublikanın qüvvədə olan qanunlarını şərh edilməsi;
• Ümumxalq səsverməsinin (referendum) keçirilməsi;
• Azərbaycan SSR Nazirlər Sovetinin, Naxçıvan MSSR Nazirlər Sovetinin, rayon və şəhər xalq (zəhmətkeş) deputatları sovetlərinin qərar və sərəncamlarının qanunamüvafiq olmadıqda ləğv edilməsi;
• Azərbaycan SSR fəxri adlarının təsis edilməsi və verilməsi, Azərbaycan SSR Ali Soveti Rəyasət Heyətinin fəxri fərmanı ilə təltif edilmə, habelə həmin mükafatlardan məhrum edilmə;
• Azərbaycan SSR vətəndaşlığına qəbul edilmə və sığınacaq vermə məsələlərinin həll edilməsi;
• Amnistiya haqqında aktların qəbul edilməsi, məhkəmə orqanları tərəfindən məhkum edilmiş vətəndaşların bağışlanma hüququnun həyata keçirilməsi;
• Azərbaycan SSR-in xarici dövlətlərdə və beynəlxalq təşkilatlar nəzdində olan diplomatik nümayəndələrinin təyin edilməsi və geri çağırılması;
• Azərbaycan SSR Dövlət himninin təsdiq edilməsi;
• Müxtəlif məsələlər üzrə fərmanların verilməsi; Azərbaycan SSR Konstitusiyasının və qanunlarının müəyyən etdiyi başqa səlahiyyəti həyata keçirilməsi.

Ali Sovetin sessiyaları arasındakı dövrdə Ali Sovetin təsdiqinə verilməklə həll etdiyi məsələlər:

• Azərbaycan SSR-in qüvvədə olan qanunvericilik aktlarında, lazım gəldikdə, dəyişikliklərin edilməsi;
• Naxçıvan MSSR-in sərhəd dəyişikliklərini təsdiq edilməsi, respublika tabeliyində olan rayonlar və şəhərlərin təşkil edilməsi;
• Azərbaycan SSR Nazirlər Sovetinin təklifi ilə Azərbaycan SSR nazirliklərinin və dövlət komitələrini yaradılması və ləğv edilməsi;
• Azərbaycan SSR Nazirlər Sovetinin tərkibinə daxil olan ayrı-ayrı şəxslərin Azərbaycan SSR Nazirlər Soveti sədrinin təqdimi iləvəzifəyə təyin və azad edilməsi.

18 may 1990-cı ildə Azərbaycan SSR Prezidenti vəzifəsinin təsis edilməsindən və Azərbaycan SSR Konstitusiyasına dəyişikliklər və əlavələr edildikdən sonra Rəyasət Heyətinin fəaliyyət istiqaməti kəskin şəkildə dəyişmiş, sədr və müavin vəzifələri ləğv edilmiş və səlahiyyətlərinin böyük əksəriyyəti Azərbaycan SSR Prezidenti və Azərbaycan SSR Ali Soveti arasında bölüşdürülmüşdür. Konstitusiya dəyişikliyindən sonra Rəyasət Heyətinin tərkibi Azərbaycan SSR Ali Soveti sədrinin müavinlərindən və Azərbaycan SSR Ali Soveti daimi komissiyalarının sədrlərindən ibarət olmuşdur.

Həmin dövrdən etibarən onun səlahiyyətlərinə Ali Sovetinin sessiya iclaslarının hazırlanması və təşkil edilməsi, Ali Sovetin daimi komissiyalarının fəaliyyətinin əlaqələndirilməsi, ümumxalq səsverməsinin (referendumun), Azərbaycan SSR qanun layihələrinin və digər mühüm məsələlər üzrə xalq müzakirəsinin hazırlanması və təşkil edilməsi, eləcə də Azərbaycan SSR qanunlarının, Azərbaycan SSR Ali Sovetinin, Azərbaycan SSR Prezidentinin qəbul etdiyi aktların dərc olunmasının təmin edilməsi daxil olmuşdur.

5 fevral 1991-ci ildə Azərbaycan dövlətinin Azərbaycan Respublikası adlandırılmasından sonra Rəyasət Heyəti də Azərbaycan Respublikası Ali Sovetinin Rəyasət Heyəti kimi fəaliyyətini davam etdirmişdir.