Muzey 1984-cü ildə ozan-aşıq muzeyi kimi yaradılmışdır. 22 mart 1990-cı ildə Azərbaycan Respublikası Nazirlər Kabinetinin 116 saylı qərarına əsasən muzeyə dövlət statusu və Hüseyn Bozalqanlının adı verilmişdir.

2013-cü ildə Nazirlər Kabinetinin 374 saylı sərəncamı ilə muzeyin yeni binasının tikintisinə başlanmışdır. Yeni muzey binasının tikintisi 2019-cu ilin ikinci yarısında başa çatmışdır. Muzeyin açılışı 4 mart 2020-ci ildə baş tutmuşdur. Açılış mərasimində Azərbaycan prezidenti İlham Əliyev iştirak etmişdir. 2021-ci ildə muzeyin 1208 ziyarətçisi olmuş, muzeyə 52 ekskursiya təşkil olunmuşdur.

Muzey dünyada aşıq sənətinə həsr olunmuş yeganə muzeydir. Muzey binasının ümumi sahəsi 3100 m² təşkil edir və üçmərtəbəlidir. Muzeydə 40 yerlik konfrans zalı, fond otaqları, süvenir otağı və kitabxana yerləşir. Muzeyin həyətində Fuad Məmmədov tərəfindən yaradılmış "Sənət Aşıqları" kompozisiyası yaradılmışdır.

Muzeyin sərgi zalı 2-ci və 3-cü mərtəbələrdə yerləşir. Aşıq sənətinin tarixi burada xronoloji ardıcıllıq və bölgələr üzrə verilmişdir. Muzeyin 1–6-cı zalları aşıq sənətinin tarixinə, aşıq repertuarlarına, Heydər Əliyev Fonduna, aşıq sənətinin qorunması üçün görülmüş işlərə həsr olunmuşdur. 7–10-cu zallar aşıq mühiti haqqındadır: 7-ci zal Göyçə, Qarabağ və Naxçıvan aşıq mühitinə, 8-ci zal Gəncəbasar aşıq mühitinə, 9-cu zal Borçalı və Cənubi Azərbaycan aşıq mühitinə, 10-cu zal Şirvan aşıq mühitinə həsr olunmuşdur. Muzeydə saz dərnəyi fəaliyyət göstərir.

Muzeyin birinci mərtəbəsində muzey haqqında elektron məlumatlar, "Heydər Əliyev və aşıq sənəti" guşəsi və muzeyə adı verilmiş Hüseyn Bozalqanlının büstü yerləşir. Muzeyin kolleksiyasına 2111 eksponat daxildir. Eksponatlardan biri "Üçlük" aşıq kompozisiyasıdır.