Muzey 1991-ci ildə Sidney Müasir İncəsənət Muzeyi adı altında açılıb. 2010-cu ildə 58 milyon Avstraliya dollarına başa gələn muzeyin yenidən qurulması və genişləndirilməsi başladı, bundan sonra muzey 29 mart 2012-ci ildə hazırkı adı ilə yenidən açıldı. Muzeyin kolleksiyasında 1989-cu ildən bəri əldə edilmiş avstraliyalı rəssamların 4000-dən çox əsəri var. Kolleksiyaya bütün sənət növləri daxildir, lakin rəsm, fotoqrafiya, heykəltaraşlıq, kağız üzərində və hərəkətli təsvirlərə aid əsərlər üstünlük təşkil edir. Həmçinin kolleksiyanın əhəmiyyətli bir hissəsini Avstraliya aborigenləri arasından olan rəssamların əsərləri təşkil edir.

Muzey öz şəxsi sərvətini avstraliyalıları müasir təsviri incəsənət sahəsində maarifləndirmək və öyrətmək məqsədilə Sidney Universitetinə vəsiyyət edən avstraliyalı mühacir rəssam Con Pauerin (1881-1943) istəklərinə cavab olaraq yaradılmışdır. 1989-cu ildə Dəniz Xidməti Şurasının yeni binaya köçürülməsindən sonra Yeni Cənubi Uels hökuməti Secular Quay-dəki keçmiş binanı muzeyə bağışladı. 1990-cı ildə Sidney Universiteti və Con Pauerin vəsiyyəti ilə maliyyələşdirilən Peddle Thorpe/John Holland Interiors-dan Endryu Anderson tərəfindən idarə olunan binanın təmiri həyata keçirildi. 1991-ci ilin noyabrında Avstraliya Müasir İncəsənət Muzeyi rəsmi olaraq açıldı.

2010-2012-ci illərdə Sidney memarı Sem Marşal tərəfindən layihəyə dəstək verən xeyriyyəçi ailənin şərəfinə Mordant Qanadı adlandırılan əlavə muzey binası tikildi. O, 2012-ci ilin mart ayında açıldı və muzeyin mövcud sahəsini demək olar ki, bir yarım dəfə artırdı. Bina 1960-cı illərin avanqard modul üslubunda tikilib və daha klassik olan əsas binaya ziddiyyət yaradır.

Avstraliya Müasir İncəsənət Muzeyi qeyri-kommersiya xeyriyyə təşkilatıdır. O, Arts NSW vasitəsilə NSW hökumətindən və Avstraliya İncəsənət Şurası vasitəsilə Avstraliya hökumətindən davamlı maliyyə və dəstək alır. Muzeyin büdcəsinin təxminən 70%-i sərgilər, tədbirlər və kirayələr, həmçinin sponsorluq və ianələr kimi öz fəaliyyətlərindən gəlir.