Peterhofda yeni məbədin inşası üçün ilk dəfə 1892-ci ildə saray ruhanilərinin başçısı protopresviter İohann Yanışev müraciət etmişdir. Müraciət əsası kimi, şəhərdə çoxlu kilsə olmasına baxmayaraq, böyük miqdarda sakini qəbul edə biləcək iri ibadət yerinin olmaması göstərilmişdir.

Müraciət, nazir İllarion Vorontsov-Daşkov vasitəsi ilə III Aleksandra çatdırılmış, o isə məbəd üçün Çarıçin (Olqa) gölü sahilində yer müəyyən etmişdir.

Kilsənin inşası üçün təşkil edilmiş müsabiqəyə imperator tərəfindən təyin edilmiş memarlar , , A. İ. Semyonov və qatılmışlar. 1893-cü ilin yazında imperator III Aleksandr memar Sultanovun kilsə layihəsini təsdiq etmişdir.

1894-cü ildə kilsənin inşası üçün hazırlıqlara başlanılır; təməl qazıntıları həyata keçirilir, müvəqqəti daxmalar qurulur və çertyojçu üçün ev tikilir.

25 iyul (6 avqust) 1895-ci ildə protopresviter İohann Yanışevin iştirakı ilə kilsənin təməlqoyma məqasimi baş tutur. İnşaat işlərinə memar rəhbərlik edir. İnşaat işləri tərəfindən ayrılmış vəsaitlə həyata keçirilir. Dörd il ərzində binanın inşa işləri başa çatdırılır, sonrakı üç il ərzində isə kilsə divarlarının üzlənməsi, eyni zamanda isitmə və havalandırma sistemləri quraşdırılır. So iki ildə kilsənin divar rəsmləri çəkilir və ikonastası quraşdırılır. Kilsə ətrafında bağ salınır. Həmin vaxt həm də kilsə məktəbinin binası, istixana və elektrostansiya inşa edilir.

12 (25) iyun 1905-ci ildə protopresviter İohann Yanışev tərəfindən, imperator ailəsinin iştirakı ilə kilsəinin ithaf mərasimi keçirilir. Yan eyni gündə - 28 avqust (10 sentyabr) 1905-ci ildə Müqəddəs və Aleksandr Nevskiyə ithaf edilir. Aleksandr Nevski pridelinin ithafı Qış sarayı kafedralının olan protoiyerey Nikolay Kedrinski tərəfindən, Romalı Kseniya pridelinin ithafı isə Qış sarayı kafedralının olan protoiyerey Pyotr Blaqobeşenski tərəfindən həyata keçirilir.

Kilsə saray xidmətinin himayəsinə verilmişdi. Torqovaya meydanında yerləşən və 1868-ci ildə memar Nikolay Benuanın layihəsi əsasında inşa edilmiş, 1957-ci ildə isə dağıdılmış rahib İosif Pesnopiseç daş kapellası kafedralın himayəsinə verilmişdi.

İnqlabdan sonra kilsə prixod kafedralına çevrilir. 1922-1937-ci illərdə Peterhof yepiskopu Nikolay Yaruşeviçin kafedrası bu kilsədə yerləşir. 1938-ci ildə kilsə bağlanır və onun partladılaraq dağıdılması təklif edilir. 1941-ci ildə kilsənin dekorativ üzlükləri sökülür.

Peterhofun əksər abidələri kimi, Müqəddəs Pyotr və Pavel kafedralı da İkinci Dünya Müharibəsi zamanı ciddi zədə alır. Kilsədə SSRİ gəmilərinin hərəkətini izləyən alman korreksiyaçısı yerləşdirildiyinə görə, onun şimal hissəsi tamamilə dağıdılmışdı.

Müharibədən sonra kilsə binası anbar kimi istifadə edilir. 1972-ci ildə kilsə abidə kimi qeydiyyata alınır, 1974-cü ildə tarix və memarlıq abidəsi kimi dövlət himayəsinə götürülür. Elə həmin il, kilsədə restavrasiya işlərinin həyata keçirilməsi üçün, onun ətrafında inşaat qurğuları quraşdırılır. Restavrasiya işlərinə memar E. P. Sevastyanov rəhbərlik edir. 1980-ci ildə kilsənin günbəzləri quraşdırılır, 1987-ci ildə isə fasadın restavrasiya işləri tamamilə başa çatır. İşlərin tamamlanmasından sonra kilsə binasının muzey və ya konsert zalı kimi istifadə edilməsi təklif olunur.

1989-cu ildə Peterhof dini icması kilsənin onlara qaytarılmasına nail olur 1990-cı ildən kilsənin təmirinə başlanılır, zirzəmilər qurudulur, su təminatı bərpa edilir, elektrikləşdirilmə həyata keçirilir və kilsənin ətrafı təmizlənir. Kilsə nəzdində prixod məktəbi və xeyriyyə mərkəzi yaradılır. Kilsənin interyerindəki qədim divar rəsmləri mümkün gələcək bərpa işlərinə kimi konservləşdirilir, daha sonra kilsə divarları yenidən rəsmlərlə bəzədilir. Köhnə fotolar əsasında kilsənin ikonastası bərpa edilir

9 iyul 1994-cü ildə patriarx tərəfindən kilsənin ithaf mərasimi keçirilir.

Kafedral XVI-XVII əsrlər rus memarlığı üslubunda inşa edilmişdir. Ümumilikdə 800 nəfərin eyni anda ibadəti üçün nəzərdə tutulmuşdur. İnteryerdə piramidal formaya malik olan kilsə, beş ədəd çadırvari başlıq ilə tamamlanır. Kilsənin ümumi hündürlüyü 70 metrdir. Tünd qırmızı və açıq sarı kərpic, o cümlədən şirli plitələrlə üzlənmiş kilsə divarları, qum daşı və şirli plitələrlə tikilmiş sütunlarla bəzədilmişdir. Apsidalar kor stunlu arkaturalar şəklində həll edilmişdir. Fasadlarda imperator ailəsinin himaydarları hesab edilən müqəddəslərin ikonaları yerləşdirilmişdir.

Kilsə qapalı qalereya ilə əhatə olunmuşdur. Bu qalereyada yumurta, kuliç və pasxanın xeyir-dua verilməsi üçün xüsusi məkanlar yaradılmışdır. Kilsənin dörd girişinin hər birində üst geyimlər üçün hücrələr nəzərdə tutulmuşdur. Yan fasadlarda xora aparan pilləkənlər vardır. Əsas girişə bitişik çadırvari zəng qülləsi, kapella və iki yan qanad inşa edilmişdir. Kapellanın girişi yaxşı yonulmuş daşlardan hörülmüş tağlı portalla bəzədilmişdir.

Daxili məkanın işıqlandırılması üçün çadırvari qüllələrdə pəncərə yerləri yaradılmışdır. Hazırda həmin pəncərələr daha çox turizm məqsədi ilə istifadə olunur; belə ki, hündürdə yerləşən həmin pəncərələrdən ətraf ərazilərə - Sankt-Peterburq, Babiqon, və sair – gözəl mənzərə açılır. Çadırvari qüllələr arasında qalereya yerləşir.

Kilsənin əsas taxtı müqəddəs həvarilər Pyotr və Pavelə ithaf edilmişdir; cənub prideli Müqəddəs , şimal prideli knyaz Aleksandr Nevskiyə ithaf olunmuşdur. 1990-cı ildə Peterburqlu Kseniya şərəfinə pridel yaradılmışdır.

Kilsənin divar rəsmləri palex ikonaçıları və Moskva sənətkarları N. M. Safonov və V. İ. Kolupayev tərəfindən həyata keçirilmişdir. Əsas ikonastası, Venesiyadakı ikonastası əsasında hazırlanmışdır. İkonastasın mərkəzindəki geniş tyabloda gümüş Çarmıxa çəkilmə səhnəsi yerləşirdi.

Pridel və kapellaların ikonastasları Karrara mərmərindən hazırlanmışdır. Həmin ikonastasların obrazları V. P. Quryanov tərəfindən bürünc lövhələrdə hazırlanmışdır.

Kilsənin şimal-şərq hissəsində etiraf bölməsi, şimal-qərb hissəsində isə “ölülər üçün kapella” yerləşir.

Kilsə kapellasında yalnız iki nəfər dəfn edilmişdir: general-mayor (1855-196) və onun həyat yoldaşı Sofiya Sergeyevna Trepova. 1930-cu illərdə hər iki məzar dövlət təmsilçiləri tərəfindən açılmış, dəfn olunanların qalıqları isə naməlum istiqamətə aparılmışdır. Dmitri Trepovun məzarından həm də qılınc tapılmışdır.