Məbədin tikintisi Çesme sarayı kimi İmperatriça II Yekaterina tərəfindən düşünülmüş və təsdiqlənmişdi. Əfsanəyə görə, kilsənin yerləşdiyi hazırkı yerdə İmperatriça kuryerdən Çesme döyüşündən qələbə xəbərini almışdı.

Məbədin özülü 6 (17) iyun 1777-ci ildə İmeratriça II Yekaterinanın və İsveç kralı III Qustavın iştirakı ilə təntənəli şəkildə qoyulmuşdu. Məbəd memar Yuri Feltenin layihəsi əsasında inşa olunmuşdu.

Kilsənin tikintisi Çesmen döyüşündə rus donanmasının qələbəsinin onuncu ildönümünə sona çatmışdı. Kilsənin təntənəli təqsis olunması 5 iyul 1780-ci ildə mitropolit Qavriil (Petrov) tərəfindən həyata keçirilmişdi. Mərasimə II Yekaterinadan başqa həmçinin «qraf Falkenşteyn» adı altında Müqəddəs Roma imperiyasının imperatoru II İosif də qatılmışdı. Qələbə xatirəsinə II Yekaterina kilsə və sarayı "Çesmen" adlandırmağa tapşırmışdı.

Təqdis prosesindən sonra, kilsə müqəddəs Georgi ordeni kapitulunun tabeliyinə verilmişdi. Bununla əlaqədar kilsə bir müddət «Georgi məbədi» olaraq adlanırdı.

II Yekaterina kilsəni tez-tez ziyarət edirdi. Kilsə yerli şöbəyə verilsə də, 1802-ci ildə Hof-intendant kontorunun tabeliyinə keçmişdi.

Çesme kilsəsinin içərisində tez-tez soyuq olduğundan və odunla qızdırılmadığından, 23 dekabr 1811-ci ildə Çesme sarayında İsanın doğuşu şərəfinə Qış kilsəsi təqdis edilmişdi. Saray Nikolay hərbi ruhani evinə verildikdən sonra, kilsə Hərbi İdarənin tərkibinə daxil olmuşdu.

Məbəd 1 iyun 1919-cu ildə bağlanılmışdı lakin kilsə xadimləri Moskva şossesi 29-da yerləşən Veberin yay iqamətgahında öz fəliyyətlərini davam edə bilmişdirlər. Burada kilsə 1924-cü ilə qədər mövcud olmuşdu. Daha sonralar kilsə Sovet Rusiyasında yaradılmış ilk əmək düşərgəsinin ərazisində yerləşirdi. 1924-cü ildə kilsənin gülləsindən bütün zənglər əridilmək məqsədilə çıxarılır. Günbəzdə yerləşən xaçın yerində isə zindan, çəkic və maşa quraşdırılmışdı.

Düşərgə ləğv edildikdən sonra Çesme kilsəsində ilk öncə Qlavnaukun (Baş elmi şöbənin) arxiv idarəsi, 1930-cu ildə isə Avtoyol İnstitutunun dülgərlik sexləri yerləşirdi.

1930-cu ildə kilsədə baş vermiş yanğında daxili interyerlər ikonostasla birgə məhv olur. 1941-ci ildə bina Aviasiya İnstitutunun anbarına çevrilmişdi.

İkinci dünya müharibəsi zamanı kilsənin binası güclü dağıntıya məruz qalmışdı. 1947-ci ildə kilsədə konservasiya işləri aparılmışdı; daha sonralar isə binanın memarlıq abidəsi olduğunu nəzərə alaraq onun bərpa ediləcəyi barədə qərar alınmışdı. 1960-cı illərdə memar Kulikovun rəhbərliyi altında binada böyük restavrasiya işlərinə start verilmişdi. Kilsənin günbəzi və kərpicdən hazırlanmış bir çox element təmir edilmiş, interyer isə yenidən bərpa olunmuşdu. Bərpa işləri bitdikdən sonra, 1977-ci ildə binada Hərbi-dəniz muzeyinin filialı açılmışdı.

4 yanvar 1991-ci ildə kilsə icması təsis edilmişdir, noyabr ayının 7-də isə kilsədə ibadət işləri başlamışdı. 1 iyul 1994-cü ildə kilsə məhdudiyyətsiz istifadə edilməsi məqsədilə Sank-Peterburq yeparxiyasının tabeliyə verilmişdi.

Hazırda kilsədə həmçinin uşaq və yeniyetmələr üçün bazar günü məktəbi də fəaliyyət göstərir.

Mərkəzləşdirilmiş dördnefli yığcam plana malik olan kilsə binası daxildən kvadrat formasına malik olmaqla günbəzlə tamamlanır. Günbəz və kvadrat arasında dörd tərəfdən yarımdairəvi fəza formalaşmışdır. Şiş uclu sıratağlar 4 pilon üzərində yerləşdirilməklə bu fəzaları birləşdirərək vahid məkan əmələ gətirir. Məbədin qırmızımtıl divarları fonunda şaquli tağvari pəncərələr yerləşdirilmişdir.

Kilsənin fasadı ağ daşlı ajur ornament və barelyeflərlə bəzədilmişdi. Kilsənin daxili interyeri ciddiliyi və sadəliyi ilə səciyyələnir. İkonostas - Y.Feltenin rəsmləri əsasındabərpa edilmişdi.

Kilsənin köhnə italyan üslubunda hazırlanmış heykəlləri daha çox maraq cəlb edir:

• İsanın çarmıxa çəkilməsi
• İsa Məsihin həvarilərin ayaqlarını yuması
• Müqəddəs çareviç Dmitri

• ^{[ölü keçid]}
• Екатерина Косовская. 2009-12-27 at the Wayback Machine